食管癌是全球第九大恶性肿瘤，在全球许多 地区流行，特别是在发展中国家^[1]。据世界卫生 组织公布的最新资料显示，2008年度全世界67亿 人口新发食管癌48.2万例，发病率为7/10万，居全 部恶性肿瘤第九位；死亡40.7万例，死亡率5.8/10 万，居第八位。中国大陆13.4亿人口食管癌新发 25.9万例，发病率为16.7/10万，居全国各类恶性肿 瘤第五位；死亡21.1万例，死亡率为13.4/10万， 居第四位^[2]。目前外科手术是食管癌治疗的主要手 段，其手术方式主要表现于手术入路、淋巴结清 扫范围、消化道重建路径的不同^[3]。其中淋巴结 清扫范围一直存在争议，UICC推出的第七版肿瘤 TNM分期及诊治规范^[4]建议，至少清扫12枚区域 淋巴结，但并没有对淋巴结清扫的术式进行明确 规定。本文就食管癌的淋巴结清扫个数及清扫术 式存在的争议进行综述。 1 食管癌的淋巴结清扫数目

UICC推出的第七版肿瘤TNM分期及诊治规范 原则上要求清扫尽可能多的区域淋巴结，但必须 控制手术并发症。术后病理做出淋巴结阴性的判 断必须基于切除一定数目的淋巴结才可靠。UICC 第六版食管癌TNM分期及诊治规范^[5]规定，至少 清扫6枚淋巴结。研究表明，清扫淋巴结数目＜6 枚者的淋巴结转移率(30.3%)明显低于清扫淋巴结 数目＞6枚者(46.9%，P=0.001)，而清扫淋巴结数 目＜6枚者淋巴结转移度(21.2%)显著高于清扫淋巴 结数目＞6枚者(17.5%，P=0.002)，结果说明淋巴 结清扫的数目对于N分期至关重要，要对N进行准 确分期，必须达到一定的淋巴结清扫数目^{[6, 7]} 。

然而，随着对食管癌淋巴结转移规律及转移 淋巴结数目对食管癌预后影响的重要性逐渐被认 识，根治性淋巴结清扫所需的最小淋巴结数目也随之增加^{[8, 9]}。不同的作者根据自己的研究结果， 提出了不同的淋巴结清扫阈值，如Ichikura等^[10]建 议10枚，但其研究注重的是腹腔内的贲门两侧、 胃左动脉及腹腔动脉旁淋巴结群，而忽略了颈部 及上纵隔淋巴结群。Yang等^[11]研究发现，淋巴结 清扫数目＞18枚时，术后复发的风险未明显继续 增加，因此建议清扫淋巴结数目达18枚即可，但 研究对象并不包括颈部清扫的淋巴结，且有未收 集到足够数量淋巴结的可能性，结果有一定的误 差。Peyre等^[12]建议清扫淋巴结数目应达23枚，研 究对象均为R0切除的患者，但其手术方式，淋巴 结清扫范围均不明确。

Groth等^[13]前瞻性观察了4 882例进展期食 管癌患者的治疗及随访结果，将淋巴结清扫枚 数分为0、1~11、12 ~ 29和≥30共4组，发现只 有清扫淋巴结数目大于或等于12枚才有明显的 生存改善（5年生存率分别为27.7%、28.5%及 30.9%，P＜0.0001），而≥30枚其改善更为显著 （5年生存率47.4%，P＜0.004） 。

另外，第七版TNM标准制订的负责人之一， Rizk等^[14]分析收集到的4 627例食管癌资料后发 现，食管癌的侵犯深度T与其区域淋巴结转移程度 密切相关，认为淋巴结清扫的数目应当根据病变 的侵犯深度有所调整：T1肿瘤至少切除l0枚淋巴 结，T2肿瘤切除20枚，而T3和T4肿瘤至少切除30 枚。

UICC第七版食管癌TNM分期及诊治规范 建议，至少清扫12枚区域淋巴结，这主要基于 Dutkowski等^[15]所做的大宗病例的详细研究结果， 发现对于食管癌淋巴结转移的诊断敏感度随着清 扫淋巴结数目的增加而增加，至12枚后敏感度已达 到90%以上，之后继续增加淋巴结切除数目对敏感 度的提升有限，但并发症的增加将可能更为明显。

因此，新版TNM分期及诊治规范标准除了要 求至少清扫12枚淋巴结外，同时指出应当尽可能 彻底地清扫食管的区域淋巴结，但必须兼顾控制 由此而来的手术并发症，如吻合口瘘、喉返神经 损伤以及呼吸道并发症等^[16]；而且黄斌等^[17]认为 食管癌淋巴清扫中的区域淋巴结以病变部位不同 而有所侧重。 2 食管癌淋巴结清扫的方式

1994年慕尼黑第五届国际食管疾病会议^[18]根 据食管癌切除清扫范围将术式统一分为4类：标准 淋巴结清扫、扩大淋巴结清扫、全淋巴结清扫、 三野淋巴结清扫术。标准清扫即下纵隔、上腹部 淋巴结清扫；扩大清扫是在前者基础上增加右上 纵膈淋巴结清扫；全清扫是在扩大清扫基础上增 加左上纵膈淋巴结清扫；三野淋巴结清扫是在全 清扫基础上增加双侧颈部淋巴结清扫。

胸腹二野淋巴结清扫右侧最上纵隔位于气管 食管沟喉返神经旁淋巴结较为方便，其后证实颈 段食管旁双侧喉返神经链淋巴结是颈部上纵隔淋 巴结清扫的重点区域，但此处的操作易引起喉返 神经一过性功能损伤，所造成的声音嘶哑、吞咽 活动异常及声门关闭障碍可导致反复的吸入和肺 部感染，严重者甚至引起窒息^{[19, 20]}。扩大淋巴结清 扫术逐渐开展后，因其手术时间长、创伤大，手 术引起的第一间隙失水显著，术后早期血管张力 恢复后大量水分回流易引起循环不稳定；淋巴结 清扫操作对呼吸道的机械刺激和气管、支气管血 供障碍、呼吸道淋巴回流受阻；右侧迷走神经肺 支的切断，其术后呼吸功能的改变更甚于一般的 食管手术，容易出现亚临床性肺水肿，并诱发房 颤等快速型室上性心律失常，处理不当甚至易进 展至急性肺水肿、呼吸衰竭^[21]。1981年Sannohe 等^[22]研究发现食管癌的淋巴结转移到锁骨上淋巴 结的比率为26.7%，认为双侧颈部淋巴结清扫有改 善生存的可能，1990年颈胸腹三野淋巴结清扫术 在日本成为食管癌的常规术式^{[23, 24]}。Shimada等^[25] 研究发现食管癌三野淋巴结清扫能够显著降低颈 部淋巴结复发，减少术后的复发（术后淋巴结复 发率为15%~35%），延长患者生存（5年生存率 为43%）。三野淋巴结清扫术虽然改善了食管癌 术后的长期生存，但也存在并发症显著增加的风 险，Zingg等^[26]通过研究发现三野淋巴结清扫术后 颈部吻合口瘘的发生率为12.5%，呼吸道并发症发 生率为22.3%。Kato等^[23]报道的肺部并发症发生率 为31.1%，术后30天内病死率为2.2%。Lerut等^[27]报 道的肺部并发症发生率为32.8%，心率失常发生率 为10.9%，其次为吻合口瘘的发生率为4.2%，持续 性的喉返神经损伤发生率为2.6%。Altorki等^[28]报 道肺部并发症发生率为26%，心脏并发症发生率为 15%，吻合口瘘的发生率为11%，喉返神经麻痹发 生率为8.75%。这些并发症严重影响了患者的康复 以及术后的生活质量，也成为阻碍这一术式得到 广泛应用的主要原因。

由此可见，目前食管癌淋巴结清扫术式尚未 完全统一，Sweet术式（左胸一切口）、Ivor-Lewis 术式（右胸上腹二切口）、Akiyama术式（右胸、上腹正中、左颈三切口）均已广泛采用，而最理想 的清扫范围是合理的淋巴结清扫后可获得最好的 生存获益，同时又可把并发症降低到最低限度。 3 食管癌选择性淋巴结清扫方式的探索

手术切除过多的阴性淋巴结对人体的影响尚 不得而知，Guo等^[29]认为，保留这些阴性淋巴结， 可在日后的食管癌复发过程中对肿瘤细胞形成陷 阱，有利于肿瘤细胞复发转移时及早检测并积极 争取下一步的治疗。因此，合理选择淋巴结的清扫 范围以确保疗效并同时减少手术的负面影响仍是 目前有待解决的关键问题。李永锋等^[30]进行的选择 性隆突下淋巴结清扫的研究认为，对于局部早期 及胸上段食管癌可以不清扫隆突下淋巴结，而胸 中下段食管癌局部侵犯明显者应进行隆突下淋巴 结清扫。对食管癌区域淋巴结是否转移，方文涛 等^[31]采用食管内超声和颈部超声对胸段食管癌淋 巴结转移进行术前诊断，其敏感度和准确性达82% 和95%。顾稚佳等^[32]则发现气管食管沟内没有其他 的结构走行，术前CT只要发现有结节阴影，不论 其大小，均认为是食管癌淋巴结转移，采用此方 法来指导三野淋巴结清扫，其敏感度和符合率为 87.5%和97.8%。其后刘健等^[33]研究发现超声提示 转移性淋巴结图像：(1)淋巴结形态：短径/长径比 例(S/L)＞0.5，呈圆形或类圆形恶性率为85.6%； 多个融合状，恶性率为26.3%；(2)回声：淋巴结内 呈不均匀低回声团，无正常淋巴结门及髓质部稍 高回声区者恶性率为81.1%；(3)血供：淋巴结内部 血供较丰富者恶性率为66.7%。因此，术前超声提 示食管癌淋巴结转移率及转移范围对患者手术方式 选择有重要临床意义，Choi等^[34]研究发现CT对N分 期的敏感度为42%~84%，特异性为67%~92%，准 确性为58%~66%，通常淋巴结最大短径＞1.0 cm， 可考虑为转移，但不能区分炎症或肿瘤引起的淋 巴结肿大，可导致假阳性或假阴性。祝淑钗等^[35] 研究发现术前CT扫描尚能比较准确地反映食管癌 淋巴结转移的分布规律，尤其诊断无淋巴结转移 和3个以上淋巴结转移时与术后病理的一致率最 高，分别为71.1%和77.8%，而诊断1个淋巴结转移 时与术后病理的一致率最低为30.1%(P=0.000)。

如何有效利用辅助检查（CT、B型超声）进 行选择性三野淋巴结清扫，这也成为近年来在保 证手术根治的同时，尽可能降低手术风险，使治 疗更加合理而出现的一种个体化治疗趋势，而且 个体化选择手术径路在争取提高肿瘤切除率与根 治性同时，有助于控制手术创伤和提高术后生活 质量，为综合治疗创造条件并最终改善食管癌患 者的生存。 4 展望

随着对食管癌分子生物学及淋巴结转移规律 的认识不断深入，食管癌的根治性淋巴结清扫目 前已经趋于规范化。清扫淋巴结数目的增加确实 可以使患者生存获益，但过度清扫却又伴随着手 术创伤及术后并发症的增多；明确淋巴结清扫的 术式进行有针对性的清扫，使食管癌的淋巴结清 扫更有靶向性，并对保持肿瘤的根治性、降低食 管癌术后并发症发生率有利。以上这些问题还有 待日后的探索和论证。